La historia sigue a Link y Tetra, quienes viven en Hyrule, reino que en esta ocasión, al igual que en The Legend of Zelda: The Wind Waker, se encuentra hundido en el Gran Mar. Mientras viajan en el barco pirata de Tetra, ésta y Link encuentran un barco fantasma. Inmediatamente después de que Tetra sube al barco, grita buscando ayuda. Cuando Link intenta seguirla, se resbala y cae en el océano, y posteriormente llega a la orilla de una isla y es despertado por Ciela, un hada. Al explorar la isla, Link encuentra el «Reloj Espectral» («Phantom Hourglass» en inglés), lleno de la «Arena de las Horas», y conoce a un hombre anciano llamado Oshus, quien quiere ayudar a Link a encontrar el barco fantasma y, de esta manera, reunirse con Tetra. Para guiarlo en su búsqueda, Link consigue la ayuda del Capitán Linebeck y su barco, el S.S. Linebeck, el cual Link, Ciela y Linebeck usan para visitar islas. Mientras Linebeck al principio se rehúsa a colaborar con los dos, Ciela hace mención de un enorme tesoro que lo impulsa a aceptar ayudarlos.
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